Receptivity of the endometrium in infertility associated with adenomyosis

Mekan R. Orazov, Л.М. Михалева, М.Б. Хамошина, Abecha K. Barinova, М. В. Царегородцева, Irina V. Besman, V. Yu. Ibragimova
In: Meditsinskiy sovet = Medical Council · 2023 · pp. 206–211 · doi:10.21518/ms2023-197 · W4386082822
article OA: diamond CC0
🔓 Open OA copy Full text JSON View on OpenAlex View at publisher
⚙ AI-generated summary by gemini-2.5-flash-lite, 2026-06-08 ⓘ

This paper analyzed literature on endometrial receptivity in adenomyosis-associated infertility, identifying pathological endometrial changes and altered molecular expressions impacting implantation.

One-sentence paraphrase of the abstract; not a substitute for reading it. No clinical advice. How this works

⚙ AI-generated deep summary by claude@2026-06, 2026-06-10 · read from full text ⓘ

This paper analyzes current literature on endometrial receptivity and implantation disorders in infertility associated with adenomyosis, focusing on etiologic and morpho-functional features of the endometrium and how these relate to implantation processes, including molecular pathways. It summarizes that impaired receptivity in adenomyosis may be driven by structural endometrial changes (e.g., altered vascularization and stromal thickness), detrimental effects on implantation, and altered expression of multiple factors such as hypoxia-inducible factor 1α, interleukins (IL-6/IL-8/IL-10/IL-22) and IL-8 receptors, CXCR1/CXCR2, MMP2/MMP9, VEGF, LIF/LIFRα, HOXA10, CYP450 and aromatase activity, estrogen receptor α, adhesion molecules (including integrins, MUC1, pinopodia) and L-selectin. A major limitation stated is that adenomyosis has unclear etiology and no single unifying pathogenesis theory, so its relationship to infertility depends on multiple factors, including receptivity. This paper is centrally about endometriosis and/or adenomyosis—specifically adenomyosis—by reviewing how impaired endometrial receptivity contributes to infertility and implantation failure in adenomyosis.

Read from the paper's body, not the abstract. Not a substitute for reading the paper. No clinical advice. How this works

Abstract

Violation of the receptivity of the endometrium in adenomyosis can be supported either by pathological processes in the structure of the endometrium, such as an unexpected increase in vascularization and thickness of the endometrial stroma with a violation of the endometrial environment, or a negative effect on implantation, or a change in the expression of enzymes, cytokines, growth factors, adhesion molecules and various genes, such as hypoxia-induced factor 1α, interleukins (IL-6, IL-8, IL-10, IL-II), IL-8 receptors, CXCR1, CXCR2, matrix metalloproteinases (MMP2 and MMP9), vascular endothelial growth factor, leukemia inhibitory factor (LIF), LIF receptor α, HOXA10 gene, cytochrome P450, aromatase activity, estrogen receptor α, cell adhesion molecules such as integrins, MUC1, pinopods and L-selection. The modern literature data on the receptivity of the endometrium in infertility associated with adenomyosis was analyzed, the etiology and morphofunctional features of the endometrium, its implantation disorders as well as their effects on implantation processes were studied. Infertility is one of the most important and complex medical and social problems in the modern world. Thanks to advances in imaging techniques, there is now increasing evidence that adenomyosis is one of the causes of female infertility. According to studies, adenomyosis was observed in 27% of infertile patients treated with assisted reproductive technologies (ART). Adenomyosis is a disease with an unclear etiology, the pathogenesis of the disease identifies several theories, but there is no single correct one, its connection with infertility in women requires further study and depends on many factors, one of which is the receptivity of the endometrium. Treatment of this disease requires a personalized approach for each patient, to achieve the main goal of overcoming infertility.
Full text 12,317 characters · extracted from oa-html · click to expand
Рецептивность эндометрия при бесплодии, ассоциированном с аденомиозом https://doi.org/10.21518/ms2023-197 Аннотация Нарушение рецептивности эндометрия при аденомиозе может поддерживаться либо патологическими процессами в структуре эндометрия, такой как неожиданное увеличение васкуляризации и толщины стромы эндометрия с нарушением среды эндометрия, либо негативным влиянием на имплантацию, либо изменением экспрессии ферментов, цитокинов, факторов роста, молекул адгезии и различного рода генов, таких как индуцируемый гипоксией фактор 1α, интерлейкины (IL-6, IL-8, IL-10, IL-22), рецепторы IL-8, CXCR1, CXCR2, матриксные металлопротеиназы (MMP2 и MMP9), фактор роста эндотелия сосудов, фактор, ингибирующий лейкемию (LIF), рецептор LIF α, ген HOXA10, цитохром Р450, активность ароматазы, рецептор эстрогена α, молекулы клеточной адгезии, такие как интегрины, MUC1, пиноподии и L-выбор. Проведен анализ современных литературных данных о рецептивности эндометрия при бесплодии, ассоциированного с аденомиозом, и его имплантационных нарушениях, изучена этиология и морфофункциональные особенности эндометрия, а также их влияние на процессы имплантации. Бесплодие – одна из наиболее важных и сложных медико-социальных проблем в современном мире. Благодаря прорыву в методах визуализации в последнее время появляется все больше доказательств того, что аденомиоз является одной из причин женского бесплодия. По данным исследований, у 27% пациенток с бесплодием, получавших лечение с помощью вспомогательных репродуктивных технологий (ВРТ), наблюдался аденомиоз. Аденомиоз является заболеванием с неясной этиологией, его патогенез объясняют несколько теорий, но нет единственно верной, поэтому его связь с бесплодием у женщин требует дальнейшего изучения и зависит от множества факторов, одним из которых является рецептивность эндометрия. Лечение данного заболевания требует персонифицированного подхода для каждого пациента для достижения главной цели – преодоления бесплодия. Об авторах М. Р. ОразовРоссия Оразов Мекан Рахимбердыевич, доктор медицинских наук, профессор, профессор кафедры акушерства и гинекологии с курсом перинатологии Медицинского института. 117198, Москва, ул. Миклухо-Маклая, д. 6 Л. М. Михалева Россия Михалева Людмила Михайловна, член-корр. РАН, доктор медицинских наук, профессор, директор. 117418, Москва, ул. Цюрупы, д. 3 М. Б. Хамошина Россия Хамошина Марина Борисовна, доктор медицинских наук, профессор, профессор кафедры акушерства и гинекологии с курсом перинатологии Медицинского института. 117198, Москва, ул. Миклухо-Маклая, д. 6 Э. К. Баринова Россия Баринова Эбеча Кебедовна, аспирант кафедры акушерства и гинекологии с курсом перинатологии Медицинского института. 117198, Москва, ул. Миклухо-Маклая, д. 6 М. В. Царегородцева Россия Царегородцева Марина Владимировна, доктор медицинских наук, заведующая обособленным подразделением женской консультацией №3, ГКБ имени Ф.И. Иноземцева; доцент кафедры акушерства и гинекологии, РМАНПО. 105187, Москва, ул. Фортунатовская, д. 1; 125993, Москва, ул. Баррикадная, д. 2/1, стр. 1 И. В. Бесман Россия Бесман Ирина Владимировна, кандидат медицинских наук, врач – акушер-гинеколог, репродуктолог обособленного подразделения женской консультации №3. 105187, Москва, ул. Фортунатовская, д. 1 В. Ю. Ибрагимова Россия Ибрагимова Вафа Юсифовна, врач – акушер-гинеколог, репродуктолог обособленного подразделения женской консультации №3. 105187, Москва, ул. Фортунатовская, д. 1 Список литературы 1. Gordts S., Grimbizis G., Campo R. Symptoms and classification of uterine adenomyosis, including the place of hysteroscopy in diagnosis. Fertil Steril. 2018;109(3):380–388.e1. https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2018.01.006. 2. Zhai J., Vannuccini S., Petraglia F., Giudice L.C. Adenomyosis: Mechanisms and Pathogenesis. Semin Reprod Med. 2020;38(2-3):129–143. https://doi.org/10.1055/s-0040-1716687. 3. Коваль А.А., Попов А.А., Федоров А.А., Тюрина С.С., Овчаренко Д.В., Хабибуллах Т. Аденомиоз и бесплодие. Российский вестник акушера-гинеколога. 2021;21(4):35–41. https://doi.org/10.17116/rosakush20212104135. 4. Эседова А.Э., Меджидова А.М. Аденомиоз и бесплодие. Подходы к лечению. РМЖ. Мать и дитя. 2021;4(2):110–114. https://doi.org/10.32364/2618-84302021-4-2-110-114. 5. Guo S., Zhang D., Lu X., Zhang Q., Gu R., Sun B., Sun Y. Hypoxia and its possible relationship with endometrial receptivity in adenomyosis: a preliminary study. Reprod Biol Endocrinol. 2021;19(1):7. https://doi.org/10.1186/s12958-020-00692-y. 6. Younes G., Tulandi T. Effects of adenomyosis on in vitro fertilization treatment outcomes: a meta-analysis. Fertil Steril. 2017;108(3):483–490.e3. https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2017.06.025. 7. Critchley H.O.D., Maybin J.A., Armstrong G.M., Williams A.R.W. Physiology of the Endometrium and Regulation of Menstruation. Physiol Rev. 2020;100(3):1149–1179. https://doi.org/10.1152/physrev.00031.2019. 8. Оразов М.Р., Хамошина М.Б., Михалева Л.М., Волкова С.В., Абитова М.З., Шустова В.Б., Хованская Т.Н. Молекулярногенетические особенности состояния эндометрия при эндометриозассоциированном бесплодии. Трудный пациент. 2020;(1-2):23–32. https://doi.org/10.24411/2074-19952020-10005. 9. Михалева Л.М., Оразов М.Р., Волкова С.В., Хамошина М.Б., Хованская Т.Н., Шустова В.Б. Патогенез имплантационной несостоятельности эндометрия при эндометриоз-ассоциированном бесплодии. Доктор.Ру. 2021;20(6):57–61. https://doi.org/10.31550/1727-23782021-20-6-57-61. 10. Айламазян Э.К., Пальцев М.А., Крылова Ю.С., Шарфи Ю.Н., Полякова В.О., Кветной И.М. Маркеры имплантационной восприимчивости эндометрия: роль и значение в циклах экстракорпорального оплодотворения. Молекулярная медицина. 2014;(3):3–8. Режим доступа: https://molmedjournal.ru/ru/molecmed-2014-03-01. 11. Крылова Ю.С., Кветной И.М., Айламазян Э.К. Рецептивность эндометрия: молекулярные механизмы регуляции имплантации. Журнал акушерства и женских болезней. 2013;62(2):63–74. https://doi.org/10.17816/JOWD62263-74. 12. Prašnikar E., Kunej T., Knez J., Repnik K., Potočnik U., Kovačič B. Determining the Molecular Background of Endometrial Receptivity in Adenomyosis. Biomolecules. 2020;10(9):1311. https://doi.org/10.3390/biom10091311. 13. Mahajan N., Kaur S., Alonso M.R. Window of Implantation is Significantly Displaced in Patients with Adenomyosis with Previous Implantation Failure as Determined by Endometrial Receptivity Assay. J Hum Reprod Sci. 2018;11(4):353–358. https://doi.org/10.4103/jhrs.JHRS_52_18. 14. Jiang Y., Jiang R., Cheng X., Zhang Q., Hu Y., Zhang H. et al. Decreased expression of NR4A nuclear receptors in adenomyosis impairs endometrial decidualization. Mol Hum Reprod. 2016;22(9):655–668. https://doi.org/10.1093/molehr/gaw042. 15. Taylor H.S. The role of HOX genes in the development and function of the female reproductive tract. Semin Reprod Med. 2000;18(1):81–89. https://doi.org/10.1055/s-2000-13478. 16. Du H., Taylor H.S. The Role of Hox Genes in Female Reproductive Tract Development, Adult Function, and Fertility. Cold Spring Harb Perspect Med. 2015;6(1):a023002. https://doi.org/10.1101/cshperspect.a023002. 17. Nácul A.P., Spritzer P.M. Aspectos atuais do diagnóstico e tratamento da endometriose. Rev Bras Ginecol Obstet. 2010;32(6):298–307. https://doi.org/10.1590/s0100-72032010000600008. 18. Vlahos N.F., Theodoridis T.D., Partsinevelos G.A. Myomas and Adenomyosis: Impact on Reproductive Outcome. Biomed Res Int. 2017:5926470. https://doi.org/10.1155/2017/5926470. 19. Rosario G.X., Stewart C.L. The Multifaceted Actions of Leukaemia Inhibitory Factor in Mediating Uterine Receptivity and Embryo Implantation. Am J Reprod Immunol. 2016;75(3):246–255. https://doi.org/10.1111/aji.12474. 20. Patel B.G., Rudnicki M., Yu J., Shu Y., Taylor R.N. Progesterone resistance in endometriosis: origins, consequences and interventions. Acta Obstet Gynecol Scand. 2017;96(6):623–632. https://doi.org/10.1111/aogs.13156. 21. Thaxton J.E., Sharma S. Interleukin-10: a multi-faceted agent of pregnancy. Am J Reprod Immunol. 2010;63(6):482–491. https://doi.org/10.1111/j.16000897.2010.00810.x. 22. Guo S., Zhang D., Lu X., Zhang Q., Gu R., Sun B., Sun Y. Hypoxia and its possible relationship with endometrial receptivity in adenomyosis: a preliminary study. Reprod Biol Endocrinol. 2021;19(1):7. https://doi.org/10.1186/s12958-020-00692-y. 23. Takahashi K., Nagata H., Kitao M. Clinical usefulness of determination of estradiol level in the menstrual blood for patients with endometriosis. Nihon Sanka Fujinka Gakkai Zasshi. 1989;41(11):1849–1850. Available at: https://dl.ndl.go.jp/view/prepareDownload?itemId=info%3Andljp%2Fpid%2F10689542&contentNo=1. 24. Brosens J., Verhoeven H., Campo R., Gianaroli L., Gordts S., Hazekamp J. et al. High endometrial aromatase P450 mRNA expression is associated with poor IVF outcome. Hum Reprod. 2004;19(2):352–356. https://doi.org/10.1093/humrep/deh075. 25. Harada T., Khine Y.M., Kaponis A., Nikellis T., Decavalas G., Taniguchi F. The Impact of Adenomyosis on Women’s Fertility. Obstet Gynecol Surv. 2016;71(9):557–568. https://doi.org/10.1097/OGX.0000000000000346. 26. Xiao Y., Li T., Xia E., Yang X., Sun X., Zhou Y. Expression of integrin β3 and osteopontin in the eutopic endometrium of adenomyosis during the implantation window. Eur J Obstet Gynecol Reprod Biol. 2013;170(2):419–422. https://doi.org/10.1016/j.ejogrb.2013.05.007. 27. Гохберг Я.А., Тимофеева А.В., Калинина Е.А. Молекулярные маркеры рецептивности эндометрия в программах вспомогательных репродуктивных технологий. Акушерство и гинекология. 2021;(11):56–62. https://doi.org/10.18565/aig.2021.11.56-62. 28. Martínez-Conejero J.A., Morgan M., Montesinos M., Fortuño S., Meseguer M., Simón C. et al. Adenomyosis does not affect implantation, but is associated with miscarriage in patients undergoing oocyte donation. Fertil Steril. 2011;96(4):943–950. https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2011.07.1088. 29. Gicquel C., Gaston V., Mandelbaum J., Siffroi J.P., Flahault A., Le Bouc Y. In vitro fertilization may increase the risk of Beckwith-Wiedemann syndrome related to the abnormal imprinting of the KCN1OT gene. Am J Hum Genet. 2003;72(5):1338–1341. https://doi.org/10.1086/374824. 30. Shuya L.L., Menkhorst E.M., Yap J., Li P., Lane N., Dimitriadis E. Leukemia inhibitory factor enhances endometrial stromal cell decidualization in humans and mice. PLoS ONE. 2011;6(9):e25288. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0025288. 31. Serafini P.C., Silva I.D., Smith G.D., Motta E.L., Rocha A.M., Baracat E.C. Endometrial claudin-4 and leukemia inhibitory factor are associated with assisted reproduction outcome. Reprod Biol Endocrinol. 2009;7:30. https://doi.org/10.1186/1477-7827-7-30. 32. Imanaka S., Nakamura H., Kobayashi H. Bioinformatics strategy for the screening of key genes to differentiate adenomyosis from endometriosis (Review). World Acad Sci J. 2019;1(5):203–218. https://doi.org/10.3892/wasj.2019.25. 33. Wang P.H. Endometrial receptivity and adenomyosis. Taiwan J Obstet Gynecol. 2018;57(5):625–626. https://doi.org/10.1016/j.tjog.2018.08.002. 34. Wang J., Huang C., Jiang R., Du Y., Zhou J., Jiang Y. et al. Decreased Endometrial IL-10 Impairs Endometrial Receptivity by Downregulating HOXA10 Expression in Women with Adenomyosis. Biomed Res Int. 2018:2549789. https://doi.org/10.1155/2018/2549789. 35. Peng Y., Jin Z., Liu H., Xu C. Impaired decidualization of human endometrial stromal cells from women with adenomyosis. Biol Reprod. 2021;104(5):1034–1044. https://doi.org/10.1093/biolre/ioab017. 36. Zhihong N., Yun F., Pinggui Z., Sulian Z., Zhang A. Cytokine Profiling in the Eutopic Endometrium of Adenomyosis During the Implantation Window After Ovarian Stimulation. Reprod Sci. 2016;23(1):124–133. https://doi.org/10.1177/1933719115597761. Рецензия Для цитирования: Оразов МР, Михалева ЛМ, Хамошина МБ, Баринова ЭК, Царегородцева МВ, Бесман ИВ, Ибрагимова ВЮ. Рецептивность эндометрия при бесплодии, ассоциированном с аденомиозом. Медицинский Совет. 2023;(13):206-211. https://doi.org/10.21518/ms2023-197 For citation: Orazov MR, Mikhaleva LM, Khamoshina MB, Barinova AK, Tsaregorodtseva MV, Besman IV, Ibragimova VY. Receptivity of the endometrium in infertility associated with adenomyosis. Meditsinskiy sovet = Medical Council. 2023;(13):206-211. (In Russ.) https://doi.org/10.21518/ms2023-197 JATS XML

Text is read by the "Ask this paper" AI Q&A widget below. Extraction quality varies by source — PMC NXML preserves structure cleanly, OA-HTML may include some navigation residue, and OA-PDF can have broken hyphenation. The publisher copy (via DOI) is the canonical version.

My notes (saved in your browser only)

⚙ Ask this paper AI returns verbatim quotes from the full text · source: oa-html ⓘ

Answers must be backed by verbatim quotes from this paper's full text. Hallucinated quotes are dropped automatically; if no verbatim passage answers the question, we say so. How this works

Condition tags

adenomyosisinfertility

Citation neighborhood

Papers in the corpus that this work cites (lower rings, blue) and that cite this one (upper rings, green). Dot size scales with the paper's in-corpus citation count — bigger dot = more influential within the endo/adeno field. Click a dot to open that paper. [ expand to 2 hops ] — adds papers reached through this work's immediate citers/citees. Heavier; up to 60 extra dots.

References (32)

Source provenance

openalex
last seen: 2026-06-10T17:14:06.276822+00:00
License: CC0 · commercial use OK