Colorectal endometriosis. A proposal of complementary classification and surgical management in stages

Objective: To organize the experience and international knowledge in the surgical management and staging of colorectal endometriosis, with a management proposal in stages. Method: An extensive non-systematic review of the literature was car - ried to organize the disease in stages (limited, intermediate and advanced) according to a scoring system, which considers the characteristics of the endometrioma, the personal history and surgical findings. We tested the proposed staging in a ret - rospective group of patients. Results: From January 2017 to April 2023, we collected 19 patients with a confirmed diagnosis of colorectal endometriosis, treated laparoscopically, by the same group of surgeons, in whom we found a strong correlation between the stage of the disease and the presence of complications that required reinterventions. Conclusions: We suggest a sequence of colorectal surgical management in stages according to the staging of the disease and we hope that this work will be followed by joint efforts to test it prospectively in order to compare results between hospital centers and make planned decisions.

Colorectal endometriosis. Intestinal endometriosis. Deep endometriosis. ARTÍCULO ORIGINAL CIRUGIA Y CIRUJANOS Cir Cir. 2024;92(1):104-111 Contents available at PubMed www.cirugiaycirujanos.com *Correspondencia: Armando Cepeda-Silva E-mail: [email protected] Fecha de recepción: 12-05-2023 Fecha de aceptación: 12-08-2023 DOI: 10.24875/CIRU.23000251 0009-7411/© 2023 Academia Mexicana de Cirugía. Publicado por Permanyer. Este es un artículo open access bajo la licencia CC BY-NC-ND (http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/ ). A. Cepeda-Silva et al. Endometriosis colorrectal. Tratamiento 105 Introducción La endometriosis es una enfermedad inflamatoria crónica producida por tejido endometrial fuera del útero. Se estima que afecta al 2-10% de la población femenina en general, llegando hasta el 50% en mu - jeres con infertilidad, considerándose que afecta al menos a 190 millones de mujeres en edad reproduc - tiva y también algunas más allá de la menopausia 1. Para la endometriosis colorrectal se estima una prevalencia del 8-12%, encontrándose en el recto y el colon sigmoides aproximadamente el 90% de todas las lesiones intestinales 2. Los principales síntomas de la endometriosis son el dolor pélvico crónico relacionado con el ciclo mens - trual y la infertilidad, agregándose, cuando la afecta - ción es intestinal, distensión abdominal, alteraciones en el hábito evacuatorio con estreñimiento o diarrea, paso de mucosidad con las heces, sangrado rectal, urgencia defecatoria y sensación de evacuación in - completa, que pueden empeorar en relación con el ciclo menstrual. Además, los nódulos endometriósi - cos pueden causar estrecheces de la luz intestinal y producir síntomas obstructivos, todo lo cual lleva a un deterioro de la calidad de vida que afecta no solo a las mujeres con endometriosis, sino también a sus parejas y familias 3,4. El tratamiento médico de la endometriosis profun - da con extensión colorrectal es una opción para muchas mujeres, con probabilidades de alivio sinto - mático en un 70-80% 5 y un incremento de las tasas generales de embarazo del 42% al 80% 3. Sin em - bargo, existe un grupo de pacientes que requerirán manejo quirúrgico, entre las que se incluyen las que no han tenido una respuesta favorable al manejo médico, las que tengan contraindicaciones o intole - rancia para el manejo de hormonales, aquellas con síntomas intestinales oclusivos y en parejas que busquen una concepción natural, o que prefieran la cirugía 6. Se han descrito dos enfoques diferenciados para el manejo de la endometriosis colorrectal, con tasas de complicaciones, efectos secundarios a largo plazo y recidivas diferenciadas: – Un abordaje radical con resección segmentaria colorrectal y anastomosis. – Un abordaje más conservador mediante resec - ciones locales transmurales y no transmurales, con reconstrucciones con sutura manual o mecánica 5,6. El balance entre un abordaje conservador o uno radical frente a complicaciones y tasas de recurrencia ha dado lugar a un debate entre diferentes escuelas quirúrgicas, no existiendo al momento un consenso con respecto a la técnica quirúrgica estándar 5. Nosotros consideramos que el problema inicia cuan - do hablamos de endometriosis colorrectal como una misma afección uniforme, sin reconocer las grandes diferencias existentes al tratar una enfermedad limita - da o una avanzada, no existiendo al momento una clasificación estandarizada que nos permita diseñar tratamientos por etapas, que puedan ser comparados entre diversos grupos de trabajo en cuanto a resulta - dos de curación, morbimortalidad y recidiva. Por ello, nos dimos a la tarea de elaborar una cla - sificación etapificadora para la endometriosis colorrec - tal, considerando la experiencia mundial acumulada en su manejo en cuanto a los criterios del cirujano tratante para elegir la extensión y el tipo de cirugía, las complicaciones observadas asociadas a su elec - ción, las tasas de recidiva de la enfermedad y la ne - cesidad de reintervenciones, probándola de manera retrospectiva en un grupo de pacientes atendidas en el Instituto Nacional de Perinatología entre los años 2017 y 2023. Método El grupo de autores, seis nacionales y uno interna - cional, de formaciones diversas (ginecólogos, urogi - necólogos, biólogos de la reproducción, coloproctólogo y cirujano general), todos con experiencia en cirugía pélvica avanzada, laparoscópica y abierta, trabajó de manera colaborativa, presencial y en línea para rea - lizar una revisión no sistemática de la literatura, inclu - yendo las guías de práctica clínica de la European Society of Human Reproduction and Embryology (ES - HRE)7 y las guías alemanas de 2014 8, así como me - taanálisis, estudios clínicos controlados aleatorizados y no aleatorizados, prospectivos y retrospectivos, de 2006 a 2022, que en conjunto incluyen 16,846 pacien - tes, con la finalidad de revisar los factores implicados en la decisión del cirujano en el momento de tratar a una paciente con endometriosis colorrectal, los facto - res asociados a complicaciones trans- y posoperato - rias y los factores asociados a la recidiva de la enfermedad endometriósica. Una vez identificados dichos factores se procedió a agruparlos por categorías, siendo las más relevan - tes las relacionadas con las características del tumor (T), las relacionadas con los antecedentes médicos Cirugía y Cirujanos. 2024;92(1) 106 de las pacientes a tratar (A) y las relacionadas con los factores asociados a la cirugía (C), creando el acrónimo TAC. Definidas las categorías, se procedió a dividirlas en tres grupos, siendo el primero el mejor escenario clí - nico-quirúrgico y el tercero el peor de ellos, y defi - niendo un grupo intermedio en cuanto a dificultad técnica, complicaciones y recidivas. A cada grupo se le asignó un parámetro numérico que lo representa y permite diferenciar adecuadamen - te cada grupo, definiéndose una etapa no clasificable por ausencia de datos, una etapa inicial o TAC 1, una etapa de evolución intermedia o TAC 2 y una etapa avanzada de la enfermedad o TAC 3. Por la naturaleza de la enfermedad y las dificulta - des para el diagnóstico, se realizará una primera cla - sificación preoperatoria (con fines de planeación quirúrgica) que se complementará con los hallazgos transoperatorios y se definirá en el posoperatorio con el resultado histopatológico (ambas con fines pronósticos). La versión así obtenida se evalúa de manera retros - pectiva con los datos del expediente electrónico de un grupo de pacientes consecutivas atendidas en el Instituto Nacional de Perinatología entre enero de 2017 y abril de 2023 (incluyendo los años de pande - mia por COVID-19, que limitaron la realización de cirugía no urgente por la reconversión hospitalaria), con diagnóstico histopatológico confirmado de endo - metriosis colorrectal. De acuerdo con lo hallado, el grupo realiza reco - mendaciones para el tratamiento quirúrgico por eta - pas de las pacientes con endometriosis colorrectal. Resultados Características a evaluar por el cirujano para la toma de decisiones quirúrgicas en una paciente con endometriosis colorrectal Después de revisar lo documentado en la literatura universal sobre los factores implicados en la toma de decisiones del cirujano en relación al tratamiento qui - rúrgico de la paciente con endometriosis colorrectal, los factores asociados a complicaciones trans- y po - soperatorias, así como los factores asociados a la recidiva de la enfermedad endometriósica, nos que - damos con los siguientes elementos agrupados en los dependientes del endometrioma, los dependientes de los antecedentes de la pacientes y los de la cirugía, y las siguientes características a evaluar ( Tabla 1): – Del tumor o endometrioma: tamaño, número, lo - calización, profundidad de la invasión de la pared colorrectal y presencia o ausencia de obstruc - ción de la luz intestinal. – De los antecedentes: edad, índice de masa cor - poral, riesgo tromboembólico y estado de salud. – De la cirugía: cirugías previas por endometriosis, tipo de cirugía actual, hemorragia transoperatoria y evaluación histopatológica del material resecado. Una vez definidas y agrupadas las características a considerar por el cirujano en la toma de decisiones, elaboramos una tabla para puntuar su importancia en tres categorías, de 0 a 3, en concordancia con la im - portancia de cada característica y peso en la toma de decisiones ( Tabla 2). En relación con las características del endome - trioma o tumor consideramos como más favorables que el número sea de uno, el tamaño < 3 cm, la localización por arriba del recto, con profundidad de afectación que no sobrepase la serosa y sin datos de obstrucción de la luz colorrectal. En contraposi - ción, las características más desfavorables conside - ramos que son que el endometrioma o tumor mida Tabla 1. Características a evaluar por el cirujano para la toma de decisiones quirúrgicas en una paciente con endometriosis colorrectal Tumor (características del endometrioma colorrectal) Tamaño Número Localización Profundidad de la invasión Obstrucción de la luz intestinal Antecedentes Edad IMC Caprini (clasificación de riesgo tromboembólico) Clasificación ASA del estado de salud Cirugía Antecedentes de cirugías por endometriosis previas Tipo de cirugía realizada en el presente procedimiento Hemorragia transoperatoria Resección histopatológica ASA: American Society of Anesthesiologists; IMC: índice de masa corporal. A. Cepeda-Silva et al. Endometriosis colorrectal. Tratamiento 107 > 3 cm, que haya tres o más lesiones, de localiza - ción rectal baja, que abarquen el espesor total de la pared y generen algún tipo de obstrucción de la luz colorrectal. En cuanto a los antecedentes de la paciente, los escenarios más favorables consideramos que son tener una edad < 40 años, un índice de masa cor - poral < 34, un riesgo tromboembólico bajo o medio y un estados de salud de sano a comorbilidad esta - ble y controlada (American Society of Anesthesiolo - gists [ASA] I-II), mientras que los más desfavorables son tener una edad > 40 años, un índice de masa corporal ≥ 35, un riesgo tromboembólico alto o muy alto, y un estado de salud ASA III o más. Los ante - cedentes se puntuaron de 0 a 1 punto por ser con - siderados por los cirujanos de menor importancia en el momento de tomar decisiones transoperatorias que las características del tumor o los factores aso - ciados a la cirugía. En relación con los factores asociados a la cirugía, consideramos el mejor escenario cuando la paciente no tenía antecedentes de cirugías previas por endo - metriosis, que en la cirugía actual solo se realizara resección de nódulos endometriósicos, con sangra - dos transoperatorios de menos de 500 ml y cuando patología reporta resección completa de los bordes del endometrioma, mientras que el escenario más desfavorable incluye tener antecedentes de cirugías previas por endometriosis, una cirugía actual donde se abran los tractos genital o urinario, o con afecta - ción extrapélvica, con sangrados transoperatorios > 500 ml y con endometriosis residual en el estudio histopatológico. Definida la importancia de las características y ha - biéndolas agrupado para ser calificadas, dividimos a las pacientes en cuatro etapas, correspondiendo la primera a aquellas en las que no se contaba con la información necesaria para clasificarlas y ubicando al resto en enfermedad limitada, intermedia y avanzada (Tabla 3). Tabla 2. Tabla auxiliar para puntuar las características según su importancia para la toma de decisiones en el tratamiento de una paciente con endometriosis colorrectal Ítem 0 puntos 1 punto 3 puntos Tumor Tamaño: 3 cm Numero: 1 Número: 2 Número: 3 o mas Localización: arriba del recto Localización: unión rectosigmoidea Localización: recto bajo Profundidad: serosa Profundidad: muscular Profundidad: espesor total Obstrucción: no No puntúa Obstrucción luz intestinal: sí Antecedentes Edad: menos 40 años Edad: 40 años o más No puntúa IMC: 34 o menos IMC: 35 o más Caprini: bajo, medio Caprini: alto o muy alto ASA: I‑II ASA: III o más Cirugía Cirugías previas por endometriosis: no Cirugías previas por endometriosis: sí No puntúa Cirugía actual: resección nódulos Cirugía actual: incluye histerectomía Cirugía actual: incluye apertura urinaria o afectación extrapélvica Hemorragia: menos de 500 ml No puntúa Hemorragia: 500 ml o más Patología: resección completa Patología: endometriosis residual No puntúa ASA: American Society of Anesthesiologists; IMC: índice de masa corporal. Tabla 3. Categorización por etapas de las pacientes con endometriosis colorrectal Etapa Significado Puntaje NC No clasificable Faltan datos para clasificar TAC 1 Limitada 0‑2 TAC 2 Intermedia 3‑4 TAC 3 Avanzada 5 o más Cirugía y Cirujanos. 2024;92(1) 108 Evaluación retrospectiva de pacientes atendidas con diagnóstico confirmado de endometriosis colorrectal De enero de 2017 a abril de 2023 recopilamos 19 pacientes con diagnóstico confirmado de endometrio - sis colorrectal, tratadas por vía laparoscópica, por el mismo grupo de cirujanos principales ( Tabla 4). De nuestras pacientes, según la clasificación Enzian se consideraron con afectación colorrectal C1 dieci - siete pacientes, C2 una paciente y C3 una paciente, que al clasificarlas según TAC correspondieron a TAC 1 ocho pacientes, a TAC 2 seis pacientes y a TAC 3 cinco pacientes ( Tabla 5). En relación con el tipo de manejo quirúrgico em - pleado, a diecisiete se les realizó una resección local no transmural (RLNT) y a dos se les realizó resección segmentaria con colo-colo anastomosis sin estoma de protección (RSA). Tuvimos cinco pacientes complicadas, correspon - diendo a un 26% de la muestra, con un 74% de pa - cientes que evolucionaron sin ninguna complicación. De las pacientes tratadas con RSA, una evolucionó sin complicaciones y otra tuvo una quemadura de tercer grado por el uso de un equipo, que ameritó escarectomía y doble colgajo interposicional en un segundo tiempo quirúrgico. De nuestras pacientes operadas de RLNT tuvimos cuatro con complicaciones: una con perforación intes - tinal no detectada en el transoperatorio que ameritó resección intestinal y estoma de urgencia en un se - gundo tiempo quirúrgico, una infección de herida Tabla 4. Evaluación retrospectiva de pacientes atendidas en el Instituto Nacional de Perinatología con diagnóstico confirmado de endometriosis colorrectal Paciente Puntaje TAC Etapa TAC Clasificación Enzian* Manejo quirúrgico Complicaciones y observaciones 1 4 2 C1 RLNT No 2 4 2 C1 RLNT No 3 4 2 C1 RLNT No 4 1 1 C1 RLNT No 5 6 3 C1 RSA No 6 4 2 C1 RLNT No 7 0 1 C1 RLNT No 8 8 3 C1 RLNT Sí† 9 4 2 C1 RLNT No 10 4 2 C1 RLNT No 11 2 1 C1 RLNT No 12 5 3 C1 RLNT Sí‡ 13 4 2 C1 RLNT No 14 4 2 C1 RLNT No 15 1 1 C2 RLNT Sí§ 16 12 3 C3 RSA Sí¶ 17 2 1 C1 RLNT No 18 6 3 C1 RLNT Sí** 19 2 1 C1 RLNT No RLNT: resección local no transmural; RSA: resección segmentaria con anastomosis sin estoma. *Solo se considera etapa de Enzian para afectación colorrectal. †Perforación intestinal como complicación no detectada en el transoperatorio, que ameritó resección intestinal y estoma de urgencia en un segundo tiempo quirúrgico. ‡Infección de herida quirúrgica. Se resecaron seis nódulos colorrectales de 1 cm cada uno en 6 horas de cirugía. §Drenaje quirúrgico de hematoma pélvico por laparoscopia. ¶Quemadura de tercer grado por uso de equipo que ameritó escarectomía y doble colgajo interposicional. **Hemorragia transoperatoria (1800 ml) y tiempo quirúrgico de 6 horas. A. Cepeda-Silva et al. Endometriosis colorrectal. Tratamiento 109 quirúrgica, una que ameritó drenaje quirúrgico de he - matoma pélvico por laparoscopia y, por último, una que presentó hemorragia transoperatoria (1800 ml) y tiempo quirúrgico de 6 horas. De nuestras cinco pacientes con complicaciones, cuatro correspondieron a una enfermedad colorrectal avanzada con TAC 3, que suponen un 80% de la muestra. Complementariamente, observamos que un nivel TAC 3 se correlacionó positivamente con la pre - sencia o ausencia de complicaciones quirúrgicas con un 80% de sensibilidad y un 93% de especificidad (Tabla 6). Discusión La endometriosis es una patología que se estima que afecta a 190 millones de mujeres en edad repro - ductiva en todo el mundo, con una prevalencia de afectación colorrectal del 8-12%, lo que supone alre - dedor de 19 millones de mujeres en dicho grupo eta - rio2. La complicación colorrectal en pacientes con endometriosis constituye un reto para el grupo médi - co, ya que se requerirá la disponibilidad de recursos especiales tanto humanos (cirujano pélvico con expe - riencia, cirujano urólogo y cirujano general o colorrec - tal) como materiales (equipo e instrumental de laparoscopia avanzada con endograpeo intestinal). Por lo tanto, la planeación preoperatoria del manejo es fundamental, basándose en la clínica de la paciente, incluyendo exploración vaginal bimanual, rectal y especuloscopía, con el apoyo de auxiliares de diagnóstico como el ultrasonido transvaginal y en ocasiones la resonancia magnética con contraste rec - tal y vaginal 9. Al momento, la clasificación para endometriosis más utilizada es la de Enzian, que en específico para la afectación colorrectal considera únicamente el ta - maño de la lesión (C1 = 1 cm, C2 = 1-2 cm y C3 = 3 cm o más) 10. Sin embargo, al analizar la literatura inter - nacional para el presente trabajo, sobre 16,846 pa - cientes encontramos que la definición del manejo quirúrgico a seguir por el cirujano implica otros facto - res además del tamaño del nódulo, como son el nú - mero de lesiones, la profundidad de estas, la presencia o no de obstrucción de la luz intestinal, la apertura de los tractos genital, urinario y digestivo en el mismo procedimiento, la pérdida de sangre en el transope - ratorio, los antecedentes de cirugías previas por en - dometriosis, el estado de salud general de la paciente y el riesgo quirúrgico específico, sin olvidar la posibi - lidad de recidiva de enfermedad clínicamente relevan - te, por lo que decidimos incluir esos factores en una clasificación que denominamos TAC (características del tumor o endometrioma, antecedentes clínicos-qui - rúrgicos de la paciente y observaciones durante la cirugía) con un enfoque de manejo para endometrio - sis colorrectal. Clasificamos a nuestras pacientes en tres estadios de enfermedad (limitada, intermedia y avanzada) y probamos la clasificación estadificadora en un grupo de pacientes atendidas en el Instituto Nacional de Perinatología en forma retrospectiva entre enero de 2017 y abril de 2023, encontrando una fuerte correla - ción para nuestro grupo entre los valores altos de la escala TAC (enfermedad endometriósica colorrectal avanzada) y la presencia de complicaciones que re - quirieron manejo quirúrgico subsecuente. Basándo - nos en esta correlación, nos permitimos sugerir un esquema de manejo quirúrgico por etapas: – Todas las etapas: • Manejo en centros con experiencia en endometriosis. • Definición preoperatoria del estadio Enzian y TAC lo más adecuado posible de acuerdo con la experiencia y los medios institucionales dis - ponibles (exploración física y vaginal bimanual con especuloscopía y ultrasonido transvaginal, complementado si es necesario con resonan - cia magnética con contraste rectal y vaginal. Tabla 6. Tabla 2 × 2 para sensibilidad y especificidad de TAC 3 y complicaciones quirúrgicas Complicación presente Complicación ausente TAC 3 presente 4 1 TAC 3 ausente 1 13 Sensibilidad: 80%. Especificidad: 93%. Tabla 5. Distribución de las pacientes de acuerdo con la afectación endometriósica colorrectal Enzian TAC Estadio Pacientes Estadio Pacientes C1 17 1 8 C2 1 2 6 C3 1 3 5 Cirugía y Cirujanos. 2024;92(1) 110 • Consentimiento informado apropiado. No ope - rar si la paciente no está de acuerdo y cons - ciente de los beneficios y riesgos del procedimiento, ni si los riesgos por comorbili - dad exceden los beneficios esperados. • Disponibilidad de equipo humano (cirujanos gi - necológicos, generales, urológicos y colorrec - tales) y técnico completo para resolver eventualidades no previstas (grapadoras, he - moderivados, etc.). • Preparación intestinal preoperatoria. – Etapa TAC 1 (limitada): extirpaciones o reseccio - nes locales no transmurales. – Etapa TAC 2 (intermedia): resección discoide transmural. No más de dos en segmentos de menos de 10 cm. – Etapa TAC 3 (avanzada): resección segmentaria de colon con anastomosis, de preferencia sin estoma. Consideramos que el presente trabajo contribuye a una planificación por etapas del manejo quirúrgico de la paciente con endometriosis colorrectal, además de que puede servir de base para la compara - ción de resultados entre instituciones y abrir nuevas líneas de investigación prospectivas. Conclusiones La endometriosis colorrectal es una afección fre - cuente que requiere un manejo planificado e integral para disminuir las complicaciones por sobretrata - miento o por manejos subóptimos, el cual se debe fundamentar en un buen diagnóstico preoperatorio que incluye la exploración física integral, con explo - ración bimanual, tacto rectal y especuloscopía, com - plementadas por ultrasonido transvaginal y en ocasiones resonancia magnética con contraste rec - tal y vaginal. Al momento, las clasificaciones para endometriosis más utilizadas, como la de Enzian, en especial para afectación colorrectal, solo consideran el tamaño del nódulo, lo que consideramos insuficiente para la toma de decisiones quirúrgicas, por lo que proponemos una clasificación que considera un abordaje más in - tegral basándose en los antecedentes de la paciente, las características del nódulo y las condiciones transoperatorias. En nuestras pacientes, la enfermedad endometrió - sica avanzada determinada por clasificación TAC se correlacionó positivamente con la presencia de com - plicaciones, por lo que consideramos la presente clasificación por etapas para la endometriosis colóni - ca un acercamiento a lograr la etapificación de la enfermedad organizando la experiencia internacional que ya se tiene en el manejo de estas pacientes, lo que nos permitirá definir tratamientos por etapas de acuerdo con el estadio y comparar resultados entre centros hospitalarios. Debido a sus limitaciones, el presente trabajo debe dar paso a estudios prospectivos que con la estadís - tica apropiada nos permitan afinar la escala e incre - mentar su utilidad, con el fin de ofrecer a las pacientes la mejor opción de manejo quirúrgico personalizado y realizar intervenciones planificadas con un equipo multidisciplinario en un solo tiempo. Agradecimientos Los autores agradecen a la Dra. Ana Cristina Ar - teaga Gómez, la Dra. Minerva Guedea Téllez y Bren - da Sánchez Ramírez por su ayuda en la revisión del texto, a la Dra. Myrna Souraye Godínez Enríquez por su apoyo y consejos para iniciar el proyecto, y al Dr. Luis Hernández López por su apoyo para hacer posible la realización del presente trabajo. Financiamiento Los autores declaran no haber recibido financiamiento. Conflicto de intereses Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses para la realización del presente trabajo. Responsabilidades éticas Protección de personas y animales. Los autores declaran que para esta investigación no se han reali - zado experimentos en seres humanos ni en animales. Confidencialidad de los datos. Los autores decla - ran que han seguido los protocolos de su centro de trabajo sobre la publicación de datos de pacientes. Derecho a la privacidad y consentimiento infor - mado. Los autores han obtenido la aprobación del Comité de Ética para el análisis y publicación de datos clínicos obtenidos de forma rutinaria. El consentimien - to informado de las pacientes no fue requerido por tratarse de un estudio observacional retrospectivo. Uso de inteligencia artificial para generar textos. Los autores declaran que no han utilizado ningún tipo A. Cepeda-Silva et al. Endometriosis colorrectal. Tratamiento 111 de inteligencia artificial generativa en la redacción de este manuscrito ni para la creación de figuras, gráfi - cos, tablas o sus correspondientes pies o leyendas. Bibliografía 1. Becker CM, Bokor A, Heikinheimo O, Horne A, Jansen F, Kiesel L. ESHRE Guideline: endometriosis. Hum Reprod Open. 2022;2022:hoac009. 2. Mabrouk M, Raimondo D, Altieri M, Arena A, Del Forno S, Moro E, et al. Surgical, clinical, and functional outcomes in patients with rectosigmoid endometriosis in the gray zone: 13-year long-term follow-up. J Minim Invasive Gynecol. 2019;26:1110-6. 3. Hudelist G, Aas-Eng MK, Birsan T, Berger F, Sevelda U, Kirchner L, et al. Pain and fertility outcomes of nerve-sparing, full-thickness disk or segmental bowel resection for deep infiltrating endometriosis — a pros - pective cohort study. Acta Obstet Gynecol Scand. 2018;97:1438-46. 4. Ferrero S, Stabilini C, Barra F, Clarizia R, Roviglione G, Ceccaroni M. Bowel resection for intestinal endometriosis. Best Pract Res Clin Obstet Gynaecol. 2021;71:114-28. 5. Bafort C, Van Elst B, Neutens S, Meuleman C, Annouschka D, Hoore A. Outcome after surgery for deep endometriosis infiltrating the rectum. Fertil Steril. 2020;113:1319-27. 6. Vercellini P, Sergenti G, Buggio L, Frattaruolo MP, Dridi D, Berlanda N. Advances in the medical management of bowel endometriosis. Best Pract Res Clin Obstet Gynaecol. 2021;71:78-99. 7. Becker CM, Bokor A, Heikinheimo O, Horne A, Jansen F, Kiesel L, et al. ESHRE guideline: endometriosis. Hum Reprod Open. 2022;2022: hoac009. 8. Ulrich U, Buchweitz O, Greb R, Keckstein J, von Leffern I, Oppelt P, et al. National German guideline (S2k): Guideline for the diagnosis and treatment of endometriosis: Long version - AWMF registry no. 015-045. Geburtshilfe Frauenheilkd. 2014;74:1104-18. 9. Silveira da Cunha Araújo R, Abdalla Ayroza Ribeiro HS, Sekula VG, da Costa Porto BT, Ayroza Galvão Ribeiro PA. Long-term outco - mes on quality of life in women submitted to laparoscopic treat - ment for bowel endometriosis. J Minim Invasive Gynecol. 2014;21: 682-8. 10. Keckstein J, Saridogan E, Ulrich UA, Sillem M, Oppelt P, Schweppe KW, et al. The #Enzian classification: a comprehensive non‐invasive and surgical description system for endometriosis. Acta Obstet Gynecol Scand. 2021;100:1165-75.