{"paper_id":"9e1c2ee4-dbbe-4176-bd16-620d25246484","body_text":"Índices de resistência nas artérias ovariana e \nuterina na fase lútea média em portadoras \nde esquistossomose mansônica na sua forma \nhepatoesplênica\nOvarian and uterine arterial resistance indexes on the midluteal \nphase in patients suffering from schistosomiasis mansoni in its \nhepatosplenic form\nFl á v i o  Nu Ne s  s ivi Ni 1 \nCa r l o s  Te i x e i r a  Br a Nd T2\nd j a l m a  Be l o  Fi l h o 3\nArtigo original\nResumo\nOBJETIVO: avaliar a repercussão da hipertensão porta nos índices de resistência arterial ovariano, uterino e na periferia \ndo corpo lúteo, na fase lútea média do ciclo menstrual. MÉTODOS: em estudo observacional com corte transversal, 28 \nportadoras de esquistossomose mansônica na forma hepatoesplênica submetidas à esplenectomia e ligadura da veia \ngástrica esquerda (EHEO), um grupo similar de 28 pacientes não operadas (EHENO) e 29 voluntárias sadias (VS) foram \nsubmetidas à doplerfluxometria na fase lútea média do ciclo menstrual. O índice de resistência (RI) de Pourcelot foi usado \ncomo referência RI=[(S-D)/S], em que S significa o pico de velocidade sistólica, e D, o fim da diástole. Escolhia-se o melhor \ntraçado no ramo ascendente da artéria uterina, na artéria ovariana, quando acessível, ou na artéria intraovárica. Quando \nda existência de corpo lúteo, o RI era medido na periferia do mesmo. Os dados obtidos foram analisados pelos testes \nde Kruskal-Wallis e Mann-Whitney. RESULTADOS: não houve diferença significativa entre os grupos no que diz respeito \nàs médias dos índices de resistência das artérias ovarianas (Kruskal-Wallis-p=0,50). Foi observada a tendência de que \na média dos índices de resistência da artéria uterina direita fosse maior no grupo de EHENO (Kruskal-Wallis-p<0,07); \ntodavia, foi similar no que diz respeito à artéria uterina esquerda (Kruskal-Wallis-p=0,14). Índices de resistência arterial \nsignificativamente mais baixos foram observados na periferia do corpo lúteo, quando comparados com os índices das \nartérias ovarianas contra laterais em todos os grupos (Mann-Whitney-p<0,0001). CONCLUSÕES: não se demonstrou \ndiferença entre os grupos no que diz respeito aos índices de resistência das artérias ovarianas e uterinas. A hipertensão \nporta em portadoras de doença esquistossomótica na forma hepatoesplênica não altera o fenômeno natural de diminuição \ndo índice de resistência arterial no ovário no qual ocorre a ovulação. \nAbstract\nPURPOSE: to evaluate the repercussion of portal hypertension in the indexes of the ovarian, uterine and luteus body \nperiphery arterial resistance, at the medium luteal phase of the menstrual cycle. METHODS: in an observational study with \ntransversal cohort, 28 patients with hepatosplenic schistosomiasis mansoni, submitted to splenectomy and ligation of the \nleft gastric vein (HESO), a similar group of 28 patients who had not had the surgery (HESNO) and 29 healthy volunteers \n(HV) were submitted to Doppler fluxmetry in the medium luteal phase of the menstrual cycle. Pourcelot’s resistance index \nhas been used as RI=[(S-D)/S], in which S means the highest systolic speed, and D, the end of diastole. The best record \nin the ascendant branch of the uterine artery, in the ovarian artery, when accessible, or in the intraovarian artery, was \nchosen. When the luteus body was present, the RI was measured in its periphery. The data obtained were analyzed \nby Kruskal-Wallis and Mann-Whitney tests. RESULTS: there was no significant difference among the groups, concerning \nthe mean RI of the ovarian arteries (Kruskal-Wallis, p=0.50). There was a tendency for higher right uterine artery RI in \nthe HESNO group (Kruskal-Wallis, p<0.07), but it was similar in the left uterine artery (Kruskal-Wallis, p=0.14). Arterial \nRIs significantly lower have been observed in the luteus body periphery, when compared to the contralateral ovarian \narteries in all the groups (Mann-Whitney, p<0.0001). CONCLUSIONS: there was no difference among the groups, \nregarding the ovarian and uterine RIs. The portal hypertension in patients with hepatosplenic schistosomiasis does not \naffect the natural phenomenon of arterial RI decrease in the ovary where ovulation occurs. \nHospital das Clínicas do Centro de Ciências da Saúde (CCS) da Universidade Federal de Pernambuco – (UFPE) – Recife (PE), Brasil. \n1 Professor Adjunto do Departamento de Tocoginecologia da Faculdade de Ciências Médicas da Universidade de Pernambuco – UPE \n– Recife (PE), Brasil. \n2 Professor Titular de Cirurgia Pediátrica do Departamento de Cirurgia do Centro de Ciências da Saúde (CCS) da Universidade Federal \nde Pernambuco – (UFPE) – Recife (PE), Brasil.\n3 Médico Ultrassonografista do Centro Integrado de Saúde Amaury Medeiros (CISAM) da Universidade de Pernambuco – UPE – Recife \n(PE), Brasil. \nPalavras-chave\nArtérias/fisiopatologia\nSchistosoma mansoni  \nUltrassonografia doppler em cores/métodos \nCiclo menstrual\nFase lútea/fisiologia\nFluxo sanguíneo regional \nCorpo lúteo\nResistência vascular \nKeywords\nArteries/physiopathology\nSchistosoma mansoni\nUltrasonography, doppler, color/methods\nMenstrual cycle  \nLuteal phase/ physiology\nRegional blood flow\nCorpus luteum  \nVascular resistance\nCorrespondência: \nFlávio Nunes Sivini\nDepartamento de Tocoginecologia da Faculdade de Ciências Médicas \nda Universidade de Pernambuco\nAvenida Boa Viagem, 5.600/302 – Boa Viagem\nCEP 51030-000 – Recife (PE), Brasil \nFone: (81) 9972-3567 \nE-mail: flaviosivini@globo.com \nRecebido\n13/5/09\nAceito com modificações\n24/8/09\n\n428 Rev Bras Ginecol Obstet. 2009; 31(9):427-32\nSivini FN, Brandt CT , Belo Filho D\nIntrodução\nDesde os primórdios da civilização, a espécie huma-\nna convive com a infecção pelo trematódeo Schistosoma \nmansoni, agente causal da esquistossomose1. Apesar de sua \natual baixa morbidade no Brasil, essa parasitose continua \na constituir importante problema de saúde pública, tendo \nem vista seu potencial de expansão. Observa-se a amplia-\nção de sua área de transmissão com o surgimento de focos \nde esquistossomose em áreas antes consideradas indenes. \nNos últimos anos, tem sido relatada a urbanização da \ndoença, com surgimento de casos autóctones nas regiões \nperiurbanas das grandes cidades brasileiras1-4. \nA esquistossomose mansônica tem sido mais \nconhecida por meio de suas repercussões em vísceras \nrelacionadas direta ou indiretamente ao sistema venoso \nportal; porém, lesões induzidas pelos ovos no aparelho \nreprodutivo feminino são importantes complicações \nda infecção pelo Schistosoma mansoni 5. As manifestações \ngenitais têm sido negligenciadas como uma entidade \npatológica. No entanto, estima-se que 6 a 27% das \nmeninas e mulheres com esquistossomose intestinal, \npelo menos temporariamente, sofram de doença induzida \npelos ovos sequestrados em algum lugar nos seus órgãos \ngenitais5. Nos casos graves, observa-se infertilidade, \nabortamento, restrição do crescimento intrauterino e \nprematuridade 6-8. \nUma das consequências hemodinâmicas da hiperten-\nsão porta, devido à fibrose periportal esquistossomótica, \nconsiste no aparecimento do fluxo reverso ou hepatofugal, \nlevando à recanalização de veias e desvios porto-sistêmicos \nentre as tributárias do sistema porta e a circulação veno-\nsa sistêmica. Entre essas comunicações, são destacadas \naquelas com a veia renal e a veia cava inferior, fazendo \ncom que ocorra um aumento da resistência à drenagem \nvenosa das veias gonadais para as veias renal esquerda \ne cava inferior 9-11. A varicocele ovariana pode acarretar \nalterações funcionais das trompas e das funções endócrina \ne exócrina ovarianas11. \nA congestão e, consequentemente, a estase venosa do \nplexo pampiniforme, pode provocar alteração da secreção \novariana12. Se a reação granulomatosa se desenvolve próxima \nao hilo ovariano, a obstrução hilar e aderências paraova-\nrianas podem ser responsáveis pela anovulação13. \nOvos, larvas ou depósitos de imunocomplexos antí-\ngeno-anticorpo do Schistosoma podem ser encontrados em \npraticamente qualquer órgão ou tecido do organismo 14. \nLocalizações incomuns são encontradas frequentemente \nna forma hepatoesplênica desta parasitose14. \nA redução do fluxo das artérias uterinas e ovarianas \npode estar associada à infertilidade. Índices de resistên -\ncia significativamente mais baixos foram observados nas \nartérias uterinas, ovarianas, arcuadas, radiais e espirais \nna fase média luteal do ciclo menstrual em pacientes que \novulam15-20. Em ciclos menstruais ovulatórios normais, \nos índices de resistência e pulsatilidade arterial ovariano \nsão significantemente mais baixos na fase lútea, quando \ncomparados à fase folicular20,21. O estudo da resistência ao \nfluxo sanguíneo arterial no corpo lúteo auxilia, inclusive, \nna avaliação de sua adequabilidade funcional22. \nA inexistência de estudos a respeito de prováveis \nrepercussões hemodinâmicas nos ovários e no útero de \nportadoras de esquistossomose mansônica na forma he -\npatoesplênica, na fase lútea do ciclo menstrual, motivou \na presente pesquisa. \nMétodos\nFoi realizado um estudo observacional, prospectivo \ne analítico, com corte transversal, no período de Maio de \n2005 a Agosto de 2008, no Hospital das Clínicas (HC) \ndo Centro de Ciências da Saúde (CCS) da Universidade \nFederal de Pernambuco (UFPE). \nO protocolo usado nesse estudo foi aprovado pelo \nComitê de ética do Centro Integrado de Saúde Amaury de \nMedeiros (CISAM) da Universidade de Pernambuco (UPE). \nOs sujeitos do estudo foram informados, em linguagem \nsimples e acessível, de que estariam participando de uma \npesquisa clínica, e assinaram o termo de consentimento \nlivre e esclarecido. \nAs pacientes portadoras de esquistossomose hepato-\nesplênica (EHE) tinham o diagnóstico firmado através de \nacompanhamento no ambulatório de Gastroenterologia do \nHospital das Clínicas, com exames de fezes, avaliação da \nfunção hepática e ultrassonografia abdominal (constatando \na presença de fibrose de Symmers). Todas procediam de \nárea endêmica, com histórico familiar sugestivo também \ncom a doença. O Grupo Controle era proveniente da \nmesma área endêmica e foi submetido a exame clínico e \nultrassonográfico para afastar o comprometimento hepático \ncaracterístico da EHE. \nOitenta e cinco mulheres foram incluídas e submeti-\ndas a um questionário dirigido (anamnese) no qual foram \nabordados aspectos pertinentes relacionados à doença (es-\nquistossomose) e fatores reprodutivos. Foram divididas em \ntrês grupos: 28 pacientes portadoras de esquistossomose, \nna forma hepatoesplênica, tratadas clinicamente e subme-\ntidas à descompressão do sistema porta (esplenectomia e \nligadura da veia gástrica esquerda - EHEO); 28 pacientes \nesquistossomóticas, na forma hepatoesplênica, tratadas \nclinicamente, mas não operadas (EHENO); 29 mulheres \nnão esquistossomóticas (voluntárias sadias) oriundas da \nmesma zona endêmica e de condição socioeconômica \nsemelhante (VS). \nTodos os grupos demonstraram interesse em inves -\ntigar a possibilidade da existência de ciclos menstruais \n\n429Rev Bras Ginecol Obstet. 2009; 31(9):427-32\nÍndices de resistência nas artérias ovariana e uterina na fase lútea média em portadoras de esquistossomose mansônica na sua forma hepatoesplênica\novulatórios (mantendo, dessa forma, sua capacidade \nreprodutora em relação à função hormonal ovariana). \nForam excluídas as pacientes que estavam fora do pe -\nríodo reprodutivo (menacme); mulheres que haviam \nfeito uso de anticoncepcionais hormonais nos últimos \ntrês meses; as que tinham história de esterilidade e \nirregularidade do ciclo menstrual (intervalos maiores \nou menores que 26-30 dias); aquelas com antecedentes \nde doenças sistêmicas (hipertensão arterial, diabetes \nmellitus , acidente vascular cerebral, cardiopatias etc.) \nou ginecológicas. Foi excluída uma paciente no grupo \ndas operadas cuja ultrassonografia constatou a presença \nde mioma. \nA doplervelocimetria foi realizada pelo mesmo exa-\nminador, na fase lútea média do ciclo menstrual. Foram \ndeterminados os índices de resistência das artérias uterinas, \novarianas e na periferia do corpo lúteo (quando presen -\nte). Como referência, foi usado o índice de resistência de \nPourcelot RI=[(S–D)/S]. O tipo de endométrio também \nfoi avaliado pelo método (secretor ou proliferativo). Foi \nutilizado o aparelho GE, modelo Voluson 730, com \ntransdutor de banda larga multifrequencial com variação \nde 5 a 9 MHz.  \nA ultrassonografia transvaginal foi realizada com a \nbexiga vazia, para que os órgãos pélvicos ficassem na zona \nfocal do transdutor e para se evitar o efeito da distensão \nvesical sobre as artérias uterinas. O exame foi realizado com \na paciente em posição supina, joelhos fletidos e quadris \nligeiramente elevados. \nFoi colocado um preservativo com gel no transdutor \nantes de inseri-lo na vagina, protegendo, desse modo, a \npaciente e o transdutor. Foram obtidos cortes longitudinais, \noblíquos e transversais dos órgãos pélvicos. Escolhia-se o \nmelhor traçado em nível do ramo ascendente da artéria \nuterina e, em relação aos ovários, a artéria ovariana, quando \nacessível, ou a artéria intraovárica. Quando da existência \nde corpo lúteo, o IR arterial era medido na periferia do \nmesmo. Dependendo da direção do fluxo em relação ao \ntransdutor, as cores do Doppler poderiam ser arbitrariamente \nescolhidas. Neste estudo, foi convencionado que o fluxo \nem direção ao transdutor teria cor vermelha (arterial) e, \nao se afastar, a cor seria azul (venoso). Nas artérias, havia \nmodificação das velocidades sanguíneas durante o ciclo \ncardíaco, com velocidades maiores na sístole do que na \ndiástole; nas veias, o fluxo era contínuo. \nPara análise estatística, foi utilizado o software \nGraphpad instat 3.06. Os dados quantitativos foram \nresumidos por suas médias e desvios padrão. Foi usado \no teste de Kruskal-Wallis para avaliação de possíveis \ndiferenças entre médias de variáveis contínuas nos três \ngrupos estudados, e o teste Mann-Whitney na avaliação \nentre dois grupos. Foi adotado o intervalo de confian -\nça de 95%, e valores de p ≤0,05 foram considerados \nsignificantes. \nResultados \nOs índices de resistência em conjunto, nas artérias \novariana direita (AOD) e esquerda (AOE), variaram \nrespectivamente entre: 0,3-1,0 no grupo de pacientes \nnão operadas; 0,3-1,0 no grupo de pacientes operadas; e \n0,4-1,0 no Grupo Controle. Não houve diferença signi-\nficativa entre os grupos em relação às médias dos índices \nde resistência das artérias ovariana direita e esquerda \n(Kruskal-Wallis-p=0,5) (Tabela 1). \nOs índices de resistência nas artérias uterinas direita \n(AUD) e esquerda (AUE) variaram, respectivamente, entre: \n0,4-1,0, e 0,7-1,0 no grupo de pacientes não operadas; 0,6-\n1,0, e 0,5-1,0 no grupo de pacientes operadas; e 0,7-1,0, \ne 0,7-1,0 no Grupo Controle. Não foi observada diferença \nsignificativa entre as médias dos índices de resistência das \nartérias uterinas direita e esquerda (Kruskal-Wallis - p<0,07 \ne p=0,14). Apenas uma tendência foi verificada em relação \naos índices entre o grupo de EHEO e EHENO nas artérias \nuterinas ao lado direito (Tabela 2). \nOs índices de resistência nas artérias ovarianas na \nperiferia do corpo lúteo e nos ovários contralaterais varia-\nram, respectivamente, entre: 0,3-0,6, e 0,5-1,0 no grupo \nde pacientes não operadas; 0,3-0,4, e 0,5-1,0 no grupo \nde pacientes operadas; e 0,4-0,4, e 0,4-1,0 no Grupo \nControle. As médias dos índices de resistência arterial \nforam significantemente mais baixas nas artérias na peri-\nferia do corpo lúteo do que nos ovários contralaterais em \ntodos os grupos (Mann-Whitney-p<0,0001) (Tabela 3). \nTabela 1 - Médias e medianas dos índices de resistência das artérias ovariana direita e esquerda \nGrupo  n  ± DP Mediana Mínimo Máximo Valor de p\nAO 0,50\nEHEO 28 0,56±0,17 0,52 0,35 1,0\nEHENO 28 0,52±0,10 0,51 0,35 1,0\nVS 29 0,57±0,17 0,52 0,41 1,0\nTotal 85\n : média; DP: desvio padrão; AO: artérias ovarianas. \n\n430 Rev Bras Ginecol Obstet. 2009; 31(9):427-32\nSivini FN, Brandt CT , Belo Filho D\nDiscussão\nNos ovários de mulheres sadias, com ciclos mens -\ntruais normais, os índices de resistência arterial são sig-\nnificativamente mais baixos no ovário em que ocorre a \novulação, fenômeno compatível com o aumento do fluxo \nsanguíneo17,18,23-27.\nObservação semelhante ocorreu no estudo atual, tanto \nem relação às portadoras de esquistossomose mansônica \nna forma hepatoesplênica, operadas ou não, quanto en -\ntre mulheres que constituíram o Grupo Controle (sem \na doença). De fato, ao se comparar as médias dos índices \nde resistência arterial nos ovários onde ocorreu a ovula -\nção (periferia do corpo lúteo) com as médias dos índices \nde resistência nas artérias dos ovários contralaterais, foi \nobservada, em concordância com outros autores17,18,23-27, \ndiferença significativa em todos os grupos. \nA diminuição nos índices de resistência arterial é \ndeterminada pela neovascularização formada ao redor \ndo folículo dominante e, subsequentemente do corpo \nlúteo, e pela vasodilatação induzida pelo estradiol nas \nartérias ovarianas28. A hipertensão porta em portadoras de \nesquistossomose hepatoesplênica não parece impedir que \nos novos capilares desenvolvidos ao redor do folículo em \ncrescimento, e no corpo lúteo formado posteriormente, \ndiminuam a impedância ao fluxo nos ovários na fase foli-\ncular tardia e lútea media23,28. Por outro lado, estudando \nos índices arteriais ovarianos como um todo, não foi \nobservada diferença estatística entre os grupos. \nVários estudos permitiram conhecer as modificações \nna vascularização útero-ovariana com o uso da doplerve-\nlocimetria17-19,23. O fluxo sanguíneo aumenta significati-\nvamente nas artérias uterinas e seus ramos na fase lútea17. \nDe fato, índices de resistência mais baixos são vistos nas \nartérias uterinas de mulheres que ovulam na fase lútea \nmédia15,16,24. Esse declínio na resistência arterial uterina \ndurante a fase lútea reflete adequada vascularização para \na implantação do blastocisto15,16,24.\nExiste referência à diminuição nos índices de resis -\ntência na artéria uterina ipsilateral ao lado onde ocorreu \nà ovulação25 ou, simplesmente, envolvimento pequeno \n(marginal) nas mudanças de impedância durante a fase \nlútea do ciclo menstrual26. Entretanto, essa variação nos \níndices de resistência das artérias uterinas durante o ciclo \nmenstrual normal é assunto contraditório, considerando \nque a diferença entre esses índices, em relação ao lado \ndo folículo ovariano dominante, não é observada com \nunanimidade24. \nNo presente estudo, em todos os grupos foram obser-\nvados índices de resistência nas artérias uterinas ipsilaterais \nmenores do que os encontrados nas artérias uterinas con-\ntralaterais, porém, sem significância. Foi observado que, \nno grupo de operadas, pacientes, portanto, submetidas à \ncirurgia descompressiva (esplenectomia e ligadura da veia \ncava esquerda), as médias foram mais baixas nas artérias \nipsilaterais (0,77±0,08 versus 0,82±0,07 no grupo de não \noperadas), como se o fenômeno da descompressão venosa \npudesse, de alguma maneira, influenciar um fenômeno \nTabela 2 - Médias e medianas dos índices de resistência das artérias uterina direita e esquerda\nGrupo  n  ± DP Mediana Mínimo Máximo Valor de p\nAUD 0,07\nEHEO 28 0,78±0,07 0,76 0,72 1,0\nEHENO 28 0,80±0,10 0,80 0,42 1,0\nVS 29 0,80±0,09 0,79 0,70 1,0\nTotal 85\nAUE 0,14\nEHEO 28 0,79±0,08 0,80 0,62 1,0\nEHENO 28 0,83±0,06 0,83 0,75 1,0\nVS 29 0,82±0,08 0,80 0,71 1,0\nTotal 85\n : média; DP: desvio padrão; AUD: artéria uterina direita; QUE: artéria uterina esquerda.\nTabela 3 - Médias e medianas dos índices de resistência arterial na periferia do corpo lúteo e nos ovários contralaterais\nGrupo n Ovário com C lúteo \n ± DP \nMediana Ovário contralateral \n ± DP \nMediana Valor de p\nEHEO 22 0,43±0,03 0,43 (0,35-0,48) 0,60±0,14 0,55 (0,51-1,0) 0,000\nEHENO 23 0,44±0,05 0,45 (0,35-0,49) 0,57±0,11 0,53 (0,50-1,0) 0,000\nVS 20 0,43±0,02 0,42 (0,40-0,47) 0,67±0,18 0,58 (0,44-1,0) 0,000\nTotal 65\n : média; DP: desvio padrão; C lúteo: corpo lúteo.\n\n431Rev Bras Ginecol Obstet. 2009; 31(9):427-32\nÍndices de resistência nas artérias ovariana e uterina na fase lútea média em portadoras de esquistossomose mansônica na sua forma hepatoesplênica\npuramente arterial. Por outro lado, também não houve \nsignificância nesta diferença. \nNas pacientes EHENO foi observada a tendência \nde que a média dos índices de resistência fosse maior \nnas artérias uterinas do lado direito quando comparada \nao grupo de operadas, porém, sem nenhuma relação \ncom o lado do ovário em que ocorreu a ovulação. As \npacientes não operadas, ou seja, não submetidas à \ncirurgia de descompressão, estariam mais sujeitas a \numa maior resistência ao fluxo sanguíneo, mesmo se \ntratando de sangue arterial. Por outro lado, o estudo \nda resistência vascular nas artérias uterinas não avalia, \nnecessariamente, apenas os fenômenos envolvidos no \nterritório uterino. Devido ao arco arterial formado pela \nanastomose com a artéria ovariana, fenômenos ovarianos, \ncomo desenvolvimento folicular e síntese de esteróides, \ntambém podem influenciar o comportamento do fluxo \nnesses vasos. \nEste estudo chama a atenção para a importância da \navaliação dos índices de resistência arterial ovarianos na \nfase lútea do ciclo menstrual. Índices baixos, traduzindo \nfluxo sanguíneo adequado, permitem prever ciclo ovulatório \ncom possibilidade de uma futura gravidez, se desejada. \nA esquistossomose mansônica, na forma hepatoesplênica, \nem pacientes operadas ou não, não alterou os índices de \nresistência arterial ovariano e uterino na fase lútea do \nciclo menstrual, quando estes foram comparados aos do \nGrupo Controle. \n1. Gargioni C, Silva RM, Thomé CM, Quadros CMS, Kanamura HY. \nUtilização de método sorológico como ferramenta diagnóstica \npara implementação da vigilância e controle da esquistossomose \nno Município de Holambra, São Paulo, Brasil. Cad Saúde Pública. \n2008;24(2):373-9. \n2. Katz N, Peixoto SV. Análise crítica da estimativa do número de \nportadores de esquistossomose mansoni no Brasil. Rev Soc Bras \nMed Trop. 2000;33(3):303-8.\n3. Resendes APC, Souza-Santos R, Barbosa CS. Internação hospitalar \ne mortalidade por esquistossomose mansônica no Estado \nde Pernambuco, Brasil, 1992/2000. Cad Saúde Pública. \n2005;21(5):1392-401.\n4. Graeff-Teixeira C, Anjos CB, de Oliveira VC, Velloso CF, Fonseca MB, \nValar C, et al. Identification of a transmission focus of Schistosoma \nmansoni in the southernmost Brazilian State, Rio Grande do Sul. \nMem Inst Oswaldo Cruz. 1999;94(1):9-10. \n5. Feldmeier H, Daccal RC, Martins MJ, Soares V, Martins R. Genital \nmanifestations of schistosomiasis mansoni in women: important but \nneglected. Mem Inst Oswaldo Cruz. 1998;93 Suppl 1:127-33. \n6. Bahrami S, Alatassi H, Slone SP, O´Connor DM. Tubal \ngestation and schistosomiasis: a case report. J Reprod Med. \n2006;51(7):595-8. \n7. Bourée P, Bisaro F. Parasitic diseases and pregnancy. Rev Prat. \n2007;57(2):137-47.  \n8. Swai B, Poggensee G, Mtweve S, Krantz I. Female genital \nschistosomiasis as an evidence of a neglected cause for reproductive \nill-health: a retrospective histopathological study from Tanzania. \nBMC Infect Dis. 2006;6:134.\n9. Kennedy A, Hemingway A. Radiology of ovarian varices. Br J \nHosp Med. 1990;44(1):38-43. \n10. Chagas HM, Brandt CT, Jucá MJ, Wyszomirska RMAF, Costa \nBLN, Montoro MVS. Varizes de ovário em portador de \nesquistossomose hepato-esplênica. An Fac Med Univ Fed Pernamb. \n2002;47(2):91-6. \n11. Giacchetto C, Catizone F, Cotroneo GB, Cavallaro V, Cammisuli \nF, Minutolo V, et al. Radiologic anatomy of the genital venous \nReferências\nsystem in female patients with varicocele. Surg Gynecol Obstet. \n1989;169(5):403-7.\n12.  Spanio P. Importanza del varicocele pelvico nella patologia dell’apparato \ngenitale femminile. Minerva Ginecol. 1975;27(3):262-7. \n13. Helling-Giese G, Sjaastad A, Poggensee G, Kjetland EF, Richter J, \nChitsulo L, et al. Female genital schistosomiasis (FGS): relationship \nbetween gynecological and histopathological findings. Acta Trop. \n1996;62(4):257-67.\n14.  Oréfice F, Pittela JEH, Simal CJR, Coscarelli G. Uveite esquistossomótica: \nalterações fundoscópicas; achados histológicos do ovo do S. \nmansoni, abordagem da etiologia e tratamento. Arq Bras Oftalmol. \n1988;51(3):123-34.\n15. Goswamy RK, William G, Steptoe PC. Decreased uterine perfusion-\n-a cause of infertility. Hum Reprod. 1988;3(8):955-9. \n16. Goswamy RK, Steptoe PC. Doppler ultrasound studies of the \nuterine artery in spontaneous ovarian cycles. Hum Reprod. \n1988;3(6):721-6.\n17. Salle B, Gaucherand P, Rudigoz RC. Le Doppler pulsé couleur \npar voie transvaginal dans l´étude du cycle menstrual. J Gynecol \nObstet Biol Reprod (Paris). 1994;23(7):767-71.\n18. Thaler I, Manor D, Rottem S, Timor-Tritsch IE, Brandes JM, Itskovitz \nJ. Hemodynamic evaluation of the female pelvic vessels using a \nhigh-frequency transvaginal image-directed Doppler system. J Clin \nUltrasound. 1990;18(4):364-9. \n19.  Kurjak A, Zalud I. Transvaginal color Doppler for evaluating gynecologic \npathology of the pelvis. Ultraschall Med. 1990;11(4):164-8.  \n20. Miyazaki T, Tanaka M, Miyakoshi K, Minegishi K, Kasai K, \nYoshimura Y. Power and colour Doppler ultrasonography for the \nevaluation of the vasculature of the human corpus luteum. Hum \nReprod. 1998;13(10):2836-41. \n21. Mercé LT, Bau S, Bajo JM. Doppler study of arterial and venous \nintraovarian blood flow in stimulated cycles. Ultrasound Obstet \nGynecol. 2001;18(5):505-10. \n22. Tamura H, Takasaki A, Taniguchi K, Matsuoka A, Shimamura K, \nSugino N. Changes in blood-flow impedance of the human corpus \n\n432 Rev Bras Ginecol Obstet. 2009; 31(9):427-32\nSivini FN, Brandt CT , Belo Filho D\nluteum throughout the luteal phase and during early pregnancy. \nFertil Steril. 2008;90(6):2334-9. \n23. Kurjak A, Kupesic-Urek S, Schulman H, Zalud I. Transvaginal color \nflow Doppler in the assessement of ovarian and uterine blood flow \nin infertile women. Fertil Steril. 1991;56(5):870-3. \n24. Dal J, Vural B,Caliskan E, Ozkan S, Yucesoy I. Power Doppler \nultrasound studies of ovarian, uterine, and endometrial blood \nflow in regularly menstruating women with respect to luteal phase \ndefects. Fertil Steril. 2005;84(1):224-7. \n25. Sladkevicius P, Valentin L, Marsál K. Blood flow velocity in the \nuterine and ovarian arteries during the normal menstrual cycle. \nUltrasound Obstet Gynecol. 1993;3(3):199-208. \n26.  Scholtes MC, Wladimiroff JW, van Rijen HJ, Hop WC. Uterine and \novarian flow velocity waveforms in the normal menstrual cycle: a \ntransvaginal Doppler study. Fertil Steril. 1989;52(6):981-5.\n27. Hata K, Hata T, Senoh D, Makihara K, Aoki S, Takamiya O, et al. \nChange in ovarian arterial compliance during the human menstrual \ncycle assessed by Doppler ultrasound. Br J Obstet Gynaecol. \n1990;97(2):163-6. \n28. Schurz B, Schön HJ, Wenzl R, Eppel W, Huber J, Reinold E. \nEndovaginal Doppler flow measurements of the ovarian artery \nin patients with a normal menstrual cycle and with polycystic \novary during in vitro fertilization. J Clin Ultrasound. 1993;21(1): \n19-24.","source_license":"CC0","license_restricted":false}